Plasticité du métabolisme des androgènes maternels chez les embryons aviaires

Rapports scientifiques volume 13, Numéro d'article : 8083 (2023) Citer cet article

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Les mères peuvent influencer les phénotypes de la progéniture en transférant des informations non génétiques aux jeunes, ce qui leur fournit un outil flexible pour ajuster la trajectoire de développement des jeunes dans des environnements fluctuants. Les mères peuvent déposer différemment leurs ressources dans la même tentative de reproduction en fonction de la position de la progéniture dans la hiérarchie fraternelle. Cependant, il n'est pas encore clair si des embryons de différentes positions peuvent être plastiques dans leur réponse aux signaux maternels, conduisant potentiellement à un conflit mère-progéniture. Nous avons utilisé des pigeons bisets (Columba livia), qui pondent deux couvées où les niveaux d'androgènes maternels dans les deuxièmes œufs pondus à la ponte sont plus élevés que dans les premiers œufs pondus, et avons étudié la plasticité du métabolisme embryonnaire des androgènes maternels. Nous avons expérimentalement élevé les niveaux d'androstènedione et de testostérone dans les premiers œufs à ceux présents dans les seconds œufs et mesuré le changement des niveaux d'androgènes et de ses principaux métabolites (étiocholanolone et testostérone conjuguée) après 3,5 jours d'incubation. Nous avons constaté que les œufs avec une augmentation des androgènes présentent un degré différent de métabolisme des androgènes en fonction soit de la séquence de ponte, soit des niveaux initiaux d'androgènes, soit des deux. Nos résultats indiquent que les embryons ont une certaine plasticité en réponse aux niveaux d'androgènes maternels en fonction des signaux maternels.

Les mères peuvent affecter le développement de leur progéniture non seulement en transférant des informations via leurs gènes, mais également en transférant des signaux non génétiques tels que des nutriments, des facteurs immunitaires et des hormones. Un tel transfert peut dépendre de l'environnement maternel qui fournit à la mère un outil pour ajuster la trajectoire de développement et le phénotype final de sa progéniture aux fluctuations environnementales, contribuant à la forme physique par ce que l'on appelle les effets maternels anticipatifs adaptatifs1. Au cours des dernières décennies, il est devenu de plus en plus clair que de tels effets se produisent déjà avant la naissance en exposant les embryons ou en approvisionnant les œufs différemment avec des ressources et des signaux tels que les nutriments et les hormones (par exemple, les insectes2,3, les reptiles4,5,6, les oiseaux7,8,9 et mammifères10,11). Un exemple classique, chez les oiseaux, est le transfert maternel d'androgènes qui varient (souvent augmentent) avec la séquence de ponte au cours d'une même tentative de reproduction7. Une telle variation stimulerait le développement d'œufs pondus plus tard au détriment d'œufs pondus plus tôt dans de bonnes conditions alimentaires, tout en réduisant la survie précoce des œufs pondus plus tard dans de mauvaises conditions alimentaires, ce qui entraînerait une réduction de la taille du couvain12,13.

Jusqu'à présent, des études approfondies se sont accumulées qui nous permettent de comprendre le rôle de la mère et les effets de ses hormones sur la progéniture au stade post-natal. Dans le même temps, de plus en plus de preuves indiquent que l'embryon n'est peut-être pas simplement un récepteur passif des signaux maternels14,15. Un exemple bien connu est celui du fœtus humain qui peut augmenter sa disponibilité nutritionnelle en sécrétant des hormones placentaires qui affectent la physiologie de sa mère, entraînant une augmentation de la glycémie et de la tension artérielle maternelles16. De tels cas ont été interprétés comme l'expression précoce d'un conflit mère-enfant17. Cela soulève la question de savoir dans quelle mesure l'embryon est plastique dans sa réponse en fonction d'indices contextuels comme prédit par la théorie7,14,15,18.

Au fil des années, des études descriptives et expérimentales sur des espèces ovipares ont trouvé des hormones d'origine maternelle en quantités substantielles dans le jaune d'œuf de ces espèces7,19,20,21,22,23 ayant un large éventail d'effets bénéfiques et néfastes sur le développement de la progéniture7 ,24,25. Plusieurs études ont maintenant montré un rôle actif des embryons dans la conversion des hormones maternelles en d'autres hormones6,26,27,28,29. Un tel métabolisme se produit déjà dans les tout premiers jours du développement, ce qui peut avoir des effets biologiques importants et fonctionner soit directement, comme l'étiocholanolone fonctionnant comme des neurostéroïdes30, soit indirectement, comme des conjugués inactifs reconvertis en forme libre active plus tard au cours du développement embryonnaire6. Cependant, la question de savoir si le métabolisme des substances maternelles est ou non une stratégie de réponse plastique active par les embryons en fonction d'indices contextuels, potentiellement pour adapter le développement phénotypique à leur propre condition physique optimale, reste incertaine.

La preuve d'une telle plasticité a été rapportée récemment par Kumar et al.29 qui ont observé que les embryons de Pigeon biset (Columba livia) diffèrent dans leur taux de conversion des androgènes maternels en fonction de leur position dans la séquence de ponte, et que les enzymes nécessaires à la conversion étaient produites par le embryons31. Cette espèce produit des couvées à deux œufs où les œufs pondus en deuxième contiennent des niveaux d'androgènes maternels beaucoup plus élevés que les œufs pondus en premier, mais les deux ont diminué à des niveaux tout aussi bas au cours des premiers jours d'incubation. En conséquence, les œufs de deuxième ponte se retrouvent avec des niveaux plus élevés de métabolites, tels que l'étiocholanolone et les stéroïdes conjugués. Il existe deux explications mécanistes possibles à ces résultats : soit les embryons augmentent le taux de conversion hormonale avec l'augmentation de l'exposition initiale aux androgènes, soit les embryons de différentes séquences de ponte métabolisent les androgènes maternels en fonction des signaux maternels qui indiquent la position de l'embryon dans la séquence de ponte. Ci-après, ces deux scénarios seront appelés hypothèse dépendante du niveau initial et hypothèse dépendante de la séquence de ponte. Pour les deux hypothèses, il existe des preuves fonctionnelles à l'appui. Une étude chez la même espèce a indiqué que l'augmentation des androgènes du jaune du premier œuf augmente la masse corporelle du poussin et donc sa compétitivité au sein de la couvée32. Quelques autres études ont indiqué que l'effet du traitement à la testostérone diffère entre les poussins nés de différentes positions dans la séquence de ponte (Derphin mandarin Taeniopygia guttata9 ; Mouette rieuse Larus ridibundus12). De plus, il a été montré que les récepteurs aux androgènes sont présents dans l'embryon avant qu'ils ne produisent leurs propres androgènes, ce qui a été interprété comme un argument fort en faveur de l'adaptation aux androgènes maternels, transformant le signal en conséquences fonctionnelles33. Les preuves de l'une ou l'autre des hypothèses révéleraient quel(s) signal(s) maternel(s) les embryons suivent pour métaboliser les androgènes maternels et indiqueraient en outre la plasticité embryonnaire en réponse aux signaux maternels qui médient potentiellement le conflit mère-progéniture dans un contexte différent.

Pour démêler ces deux hypothèses, nous avons expérimentalement élevé les niveaux d'androgènes (androstènedione et testostérone) dans les premiers œufs aux niveaux typiques des seconds œufs de pigeons bisets, et mesuré l'évolution des niveaux d'androgènes et de ses principaux métabolites (étiocholanolone et testostérone conjuguée) après 3,5 jours d'incubation. Pour compléter l'étude, nous avons également injecté aux seconds œufs la même dose d'androgènes que dans les premiers œufs. Nous nous attendions à ce que, si l'hypothèse de niveau initial est correcte, les œufs traités aux androgènes en première ponte "se comporteraient" comme des œufs témoins en deuxième ponte, tandis que les œufs traités aux androgènes en deuxième ponte montreraient une nouvelle augmentation du taux de conversion (voir Fig. 1A) . Cependant, si l'hypothèse dépendante de la séquence de ponte est correcte, le taux de conversion des androgènes dépendrait de la séquence de ponte (voir Fig. 1B). De plus, nous avons mesuré plusieurs métabolites (testostérone conjuguée, étiocholanolone conjuguée et étiocholanolone) pour déterminer si les embryons les produisent dans des pourcentages différents des androgènes initiaux qu'ils possédaient, ce qui constituerait une preuve supplémentaire de la plasticité embryonnaire.

Conceptualisation des deux hypothèses. Les premiers œufs pondus (cercles vides) ont des niveaux inférieurs d'androgènes d'origine maternelle et ont des taux de conversion des androgènes inférieurs à ceux des œufs pondus en deuxième position (carrés vides), mais se retrouvent avec des niveaux tout aussi bas pendant 3,5 jours de développement. (A) L'hypothèse dépendante du niveau initial - si la différence de taux de conversion est causée par le niveau initial d'androgènes déposés par la mère dans l'œuf, alors l'augmentation des niveaux d'androgènes augmenterait les taux de conversion, entraînant des niveaux similaires à ceux du contrôle œufs après 3,5 jours de développement. (B) L'hypothèse dépendante de la séquence de ponte - si la différence de taux de conversion est due aux caractéristiques intrinsèques des œufs associées à la séquence de ponte, alors l'augmentation expérimentale des niveaux d'androgènes (symboles fermés) devrait entraîner des niveaux d'androgènes plus élevés dans les premiers et deuxièmes œufs pondus après 3,5 jours de développement, par rapport aux œufs non manipulés.

Les embryons ont été obtenus à partir d'œufs de quarante paires de pigeons bisets qui ont été hébergés dans une volière extérieure (45 m de longueur × 9,6 m de largeur × 3,75 m de hauteur) dans des conditions de lumière et de température ambiantes à l'Université de Groningue, aux Pays-Bas, avec ad libitum accès à l'eau douce et à la nourriture. La nourriture contenait un mélange de graines de pigeon commerciales (Kasper 6721 et Kasper 6712), un supplément de vitamine P40 (Kasper P40) et du gravier. Cinquante nichoirs (dimensions : 60 cm × 50 cm × 36 cm) ont été placés sur l'un des côtés longs de la volière à intervalles de 1 m à une hauteur de 1,5 m. Des bols d'élevage ont été placés dans les nichoirs et des matériaux de nidification ont été fournis dans la volière. La disponibilité de la nourriture et de l'eau, la construction des nids et la ponte des œufs ont été vérifiées quotidiennement. Toutes les procédures animales ont été approuvées par le comité du bien-être animal de l'Université de Groningue et réalisées selon les directives de ce comité.

Tous les nichoirs ont été attribués avec une identité fixe et vérifiés deux fois par jour à 12h00 et 19h00 de mars à juin 2019 pour collecter les premier et deuxième œufs fraîchement pondus. Lors de la collecte, chaque premier œuf pondu était remplacé par un œuf factice. Après avoir collecté le deuxième œuf, les œufs factices ont été retirés et les oiseaux ont été autorisés à produire une deuxième couvée. Le jour de la collecte, les œufs ont été marqués d'un identifiant d'œuf unique, puis transportés vers notre installation intérieure. Ici, ils ont été pesés à 0,1 g près, et la longueur et la largeur ont été déterminées à 0,1 mm près à l'aide d'un pied à coulisse, après quoi ils ont été injectés avec un androgène ou une solution de contrôle (voir ci-dessous). Le traitement a été randomisé en fonction de la séquence de nidification et de ponte, mais chaque jour, la moitié des œufs ont été injectés avec la solution hormonale et l'autre moitié avec la solution témoin. Directement après les injections, les œufs ont été placés dans un incubateur à 37,4 ℃, 55% d'humidité relative et un retournement automatique des œufs toutes les 12 h (Ova-Easy Advance Series II Digital Cabinet Egg Incubator, Brinsea Products Inc., 704 N Dixie Ave., Titusville, FL 32796–2017 États-Unis). Après 3,5 jours d'incubation, moment auquel une quantité importante de métabolisme androgénique maternel s'est produite, mais la production endogène d'androgènes n'a pas encore commencé24, les œufs ont été mirés pour déterminer le stade de développement. Les œufs ne montrant aucun signe de développement ont été identifiés comme des œufs non développés, considérés comme ayant des niveaux d'hormones représentant les œufs au moment de la ponte29. Les œufs restants ont été considérés comme des œufs développés. Tous les œufs ont été congelés à - 20 ° C pour une analyse hormonale ultérieure. Au total, 10 des 37 premiers œufs pondus et 12 des 40 œufs pondus dans le groupe témoin ont montré des signes de développement; 11 des 42 premiers œufs pondus et 11 des 38 œufs pondus dans le groupe de traitement aux androgènes ont montré des signes de développement appropriés. Nous avons utilisé tous les œufs développés et 10 œufs non développés de chaque groupe de traitement pour l'analyse hormonale. Le traitement hormonal n'a pas provoqué d'effet de sélection significatif sur la survie des embryons (ANOVA, F = 0,02, p = 0,88).

Immédiatement après la collecte, les œufs ont été placés horizontalement sur un porte-œufs pendant 5 minutes pour permettre au jaune de flotter vers le haut. Ensuite, un coton contenant 75% d'éthanol a été appliqué pour désinfecter la coquille d'œuf et un petit trou a été percé dans la coquille d'œuf sur le dessus, à environ 2 mm à côté de l'axe central et environ aux deux tiers de l'œuf vers la chambre à air. Ensuite, une seringue à insuline jetable (U-100, aiguille 29G × 12,7 mm, BD Micro-Fine) a été insérée dans le trou avec un angle d'environ 15 degrés pour injecter soit 50 µl d'huile de sésame (véhicule) soit 50 µl d'huile de sésame contenant un mélange de 144 ng/mL de testostérone (T ; art.no. 86500-1g, Sigma) et 2210 ng/mL d'androstènedione (A4 ; art.no.46033-250mg, Sigma). Ces concentrations étaient basées sur la différence de ces niveaux d'hormones entre les premiers et les deuxièmes œufs pondus, comme indiqué par Kumar et al.29 et augmentent donc la quantité totale de T et d'A4 dans les premiers œufs pondus à la quantité totale dans les deuxièmes œufs pondus. Nous avons également augmenté le niveau de T et A4 dans les deuxièmes œufs pondus avec cette quantité qui a augmenté T et A4 d'environ 1,5 fois. Cette augmentation se situe dans le niveau moyen plus deux fois l'écart type34 et est considérée comme sans danger pour le développement embryonnaire. Après l'injection, une goutte de Vetbond (3M, USA) a été appliquée pour sceller la perforation dans la coquille de l'œuf.

Les extractions et analyses hormonales ont suivi Kumar et al.29. En bref, les œufs ont été décongelés à température ambiante et l'œuf entier a été homogénéisé (sauf les coquilles). Pour chaque œuf, 300 mg de l'homogénat ont été utilisés pour la chromatographie liquide combinée à la spectrométrie de masse en tandem (LC-MS/MS) pour déterminer le niveau de testostérone, de testostérone conjuguée et d'androstènedione (l'androstènedione conjugué a été exclu comme cible car il n'a pas de groupe hydroxyle libre dans sa structure et ne peut donc pas être conjugué). Pendant ce temps, 600 mg de l'homogénat ont été utilisés pour la chromatographie en phase gazeuse combinée à la spectrométrie de masse en tandem (GC-MS/MS) pour déterminer le niveau d'étiocholanolone et d'étiocholanolone conjugué. Étalon interne (Pour LC–MS/MS : 25 μL de 30 nmol/L de testostérone marquée au 13C3 dans du méthanol à 50 %, IsoSciences ; Pour GC-MS/MS : 100 μL : de 6,7 μmol/L d'étiocholanolone marquée au 2H5 dans du méthanol à 100 %, IsoSciences) a été ajouté aux échantillons, mélangé soigneusement et laissé pendant une heure à température ambiante pour équilibrage. Ensuite, chaque échantillon a été extrait deux fois dans 1 ml de méthanol. Le surnageant a ensuite été transféré dans des tubes contenant du ZnCl2 solide (200 mg pour LC-MS/MS ; 300 mg pour GC-MS/MS) pour la précipitation des lipides. L'éluat final a été obtenu via des colonnes C18 (#5138775, Aurora Borealis) pour les cartouches LC-MS/MS ou HLB (#WAT094226, Waters Chromatography BV) pour GC-MS/MS. L'éluat a ensuite été divisé en deux parties égales, procédé avec ou sans hydrolyse. La procédure d'hydrolyse déconjugue les hormones conjuguées en leurs formes libres. Les taux de conjugués ont donc été calculés comme la différence entre les parties qui se sont déroulées avec hydrolyse et les parties qui se sont déroulées sans hydrolyse. Tous les échantillons ont ensuite été transférés au centre médical universitaire de Groningue pour séparation chromatographique et spectrométrie de masse. La limite de détection était de 0,025 nmol/L pour la testostérone sous forme libre, de 0,01 nmol/L pour l'androstènedione sous forme libre et de 1 nmol/L pour l'étiocholanolone sous forme libre.

Toutes les données ont été analysées avec le logiciel R (version 4.0.4), avec le package lme4 pour les modèles mixtes linéaires (LMM)35.

Les données sur les niveaux d'hormones dans les œufs non développés avaient une distribution asymétrique (test de Shapiro avec p < 0,05). Par conséquent, nous avons comparé les niveaux d'hormones dans les œufs témoins non développés et traités aux androgènes à l'aide du test U de Mann-Whitney pour vérifier l'efficacité de notre traitement. Comme prévu, les niveaux d'étiocholanolone et d'étiocholanolone conjugué, tous deux générés par la conversion embryonnaire qui devrait faire défaut dans ces œufs non développés, étaient inférieurs à la limite de détection pour presque tous les œufs non développés et ont été exclus de ces analyses. Par conséquent, nous n'avons analysé que T, A4 et T conjugué. Nous avons également regroupé tous les groupes expérimentaux séparément pour les œufs non développés et les œufs développés et utilisé des tests t pour analyser les effets du développement sur les changements de chaque hormone.

Pour examiner le rôle actif de l'embryon dans la dynamique des stéroïdes au début de l'incubation et tester nos deux hypothèses, nous avons testé nos attentes (Fig. 1) au moyen de LMM (avec une distribution normale due au théorème des limites centrales) avec des niveaux d'hormones dans les cellules non développées et œufs développés comme variables dépendantes, et développement (oui ou non), séquence d'œufs (1 ou 2), traitement (injection d'androgènes ou de véhicule), interaction du développement et de la séquence d'œufs et interaction du développement et du traitement comme prédicteurs, identité féminine (qui équivaut à pour l'identité du nid car les femelles sont très fidèles au nichoir) comme interception aléatoire et l'identité des femelles comme coefficient aléatoire pour la séquence de ponte. Nous avons exclu l'interaction de la séquence des œufs et du traitement comme facteur prédictif dans notre modèle car cela n'était pas dans notre intérêt (c'est-à-dire qu'il n'était pas formulé dans les deux hypothèses).

Pour tester si, malgré les différences potentielles dans le taux de conversion hormonale entre les différents groupes, les œufs différaient toujours dans les niveaux d'hormones après 3,5 jours d'incubation, nous avons utilisé les tests U de Mann-Whitney (car les données affichaient des distributions asymétriques (test de Shapiro avec p < 0,05)).

Pour étudier si les embryons présentaient également une plasticité dans les proportions des métabolites convertis des androgènes initialement déposés (androstènedione, testostérone et testostérone conjuguée) en différents pourcentages de métabolites, selon le groupe expérimental, nous avons calculé la quantité moyenne par groupe de chaque androgène (nmol/œuf) des œufs non développés et fixez leur somme (en tant qu'androgènes totaux) à 100 % (tableau supplémentaire 1). Ensuite, nous avons calculé les pourcentages d'androgènes et de leurs métabolites d'œufs développés pour chaque groupe, où la différence (la diminution) de la quantité totale d'hormones mesurées a été attribuée en tant que métabolites inconnus (tableau supplémentaire 2). Le coefficient de concordance de Kendall a été utilisé pour évaluer la différence en pourcentage entre les groupes. Des tests T ont été utilisés en post-hoc pour comparer les pourcentages de différence des androgènes convertis et des métabolites entre les groupes.

Comme prévu, les œufs témoins non développés de deuxième ponte ont montré des niveaux de testostérone et d'androstènedione plus élevés que les œufs témoins non développés de première ponte (tableau 1). De plus, le traitement aux androgènes a effectivement augmenté les niveaux d'androstènedione et de testostérone dans les œufs non développés de première ponte (tableau 1) par rapport à ceux des œufs témoins de deuxième ponte, ce qui n'a entraîné aucune différence significative entre les deux (tableau 1). De plus, les niveaux de testostérone et d'androstènedione dans les œufs non développés étaient plus élevés dans les œufs de deuxième ponte traités aux androgènes que dans les œufs témoins de deuxième ponte (tableau 1).

Nous avons reproduit les résultats de Kumar et al.29 car les niveaux d'androstènedione et de testostérone ont fortement diminué au cours du développement précoce tandis que les trois métabolites ont clairement augmenté (tests t, tous p <0,001, voir également Fig. 2). De plus, il y avait des interactions significatives entre le développement et le traitement sur les niveaux post-incubation d'androstènedione et de testostérone (tableau 3): soutenant l'hypothèse dépendante du niveau initial puisque les œufs avec une augmentation des androgènes métabolisaient significativement plus des deux hormones que les œufs témoins (Fig. 2A, B). Pourtant, malgré leur métabolisme plus rapide, les œufs présentant des niveaux accrus d'androstènedione et de testostérone se sont retrouvés avec des niveaux plus élevés de ces androgènes que leurs groupes témoins (tableau 2). De plus, tant pour la testostérone que pour l'androstènedione, l'interaction entre le développement et la séquence de ponte était également significative (tableau 3) : ce qui confirme l'hypothèse dépendante de la séquence de ponte puisque les œufs pondus en deuxième métabolisent plus de testostérone et d'androstènedione que les œufs pondus en premier, indépendamment de leurs concentrations hormonales initiales. (Fig. 2B). Pourtant, les deuxièmes œufs pondus se sont toujours retrouvés avec des niveaux de testostérone plus élevés, mais pas d'androstènedione (tableau 2). Enfin, les œufs de première ponte traités aux androgènes se sont retrouvés avec des niveaux de testostérone plus élevés mais des niveaux d'androstènedione égaux par rapport aux œufs témoins de deuxième ponte (tableau 2).

Niveaux d'hormones dans les œufs non développés et développés, tous deux incubés pendant 3,5 jours. Les panneaux A à E décrivent les niveaux d'androstènedione, de testostérone, d'étiocholanolone, de testostérone conjuguée et d'étiocholanolone conjuguée dans les œufs entiers. La barre centrale, les charnières et les moustaches de la boîte représentent respectivement les valeurs moyennes, l'écart type et les valeurs min-max.

Les pourcentages d'androgènes et de leurs métabolites dans les œufs développés étaient différents selon les groupes (W de Kendall = 0,91, p = 0,003 Fig. 3). Des analyses post-hoc ont montré que le pourcentage d'androgènes convertis était plus élevé pour les œufs témoins pondus en deuxième que les œufs témoins pondus en premier et il était augmenté par le traitement aux androgènes dans les œufs pondus en premier mais, fait intéressant, pas dans les œufs pondus en deuxième (Fig. .1A). Pour la testostérone conjuguée, son pourcentage était plus faible pour les œufs témoins de deuxième ponte que pour les œufs témoins de première ponte, tandis que le traitement aux androgènes diminuait le pourcentage pour les œufs de première et de deuxième ponte (Fig. 1B supplémentaire). Pour l'étiocholanolone, le traitement aux androgènes a diminué son pourcentage dans les premiers œufs pondus, mais pas dans les deuxièmes œufs pondus (Fig. 1C supplémentaire). Enfin, les œufs témoins pondus en premier avaient un pourcentage inférieur de métabolites inconnus par rapport aux œufs témoins pondus en deuxième, tandis que le traitement aux androgènes augmentait le pourcentage des premiers mais pas des seconds (Fig. 1E supplémentaire).

Pourcentages d'hormones par rapport aux androgènes totaux présents dans les œufs non développés. Les facettes montrent les pourcentages d'œufs non développés et développés, et le changement de pourcentage entre les œufs développés et non développés (les valeurs négatives signifient une diminution et les valeurs positives signifient une augmentation). 1C = œufs témoins pondus en premier, 2C = œufs témoins pondus en deuxième, 1A = œufs traités aux androgènes pondus en premier, 2A = œufs traités aux androgènes pondus en deuxième.

Dans cette étude, nous fournissons des preuves expérimentales d'un rôle actif et dépendant du contexte de l'embryon très tôt dans le développement dans la détermination de la concentration d'androgènes d'origine maternelle et de leurs métabolites auxquels ils seront exposés. Nous avons montré que le taux de conversion de l'androstènedione et de la testostérone au cours du développement dépendait des niveaux initiaux des hormones dans les œufs, de sorte qu'après 3,5 jours d'incubation, les différences initiales entre les œufs étaient fortement réduites. De plus, la diminution de l'androstènedione et de la testostérone dépendait également de la position de l'embryon dans la séquence de ponte. De plus, les différentes proportions des autres hormones dans lesquelles l'androstènedione et la testostérone ont été converties différaient selon les niveaux initiaux d'androgènes et la séquence de ponte. Ces résultats démontrent non seulement l'importance d'étudier le rôle du jeune embryon pour comprendre les effets maternels à médiation hormonale, mais indiquent également un rôle actif de l'embryon dans l'influence de la portée des effets biologiques des hormones maternelles sur lui-même. Cela peut offrir la possibilité d'un rôle de l'embryon dans un conflit potentiel mère-progéniture, mais cela nécessite beaucoup plus de tests.

Les hormones que nous mesurons ont montré des dynamiques différentes au cours du développement. Cela peut s'expliquer par le fait que les enzymes impliquées dans les différentes conversions hormonales sont partiellement différentes (Fig. 4). L'androstènedione a besoin de 17β-HSD pour être convertie en (HSD17B3) ou à partir de (HSD17B2) testostérone36. Elle a besoin de la 5β-réductase après la 3β-HSD pour être convertie en étiocholanolone, tandis que la testostérone a besoin de la 5β-réductase, de la 3α-HSD après la 17β-HSD pour être convertie en étiocholanolone37. Il est bien connu que les enzymes pertinentes pour ces conversions peuvent être exprimées dans des embryons de poulet dès l'âge de 2 jours24,38 et que des hormones telles que la testostérone peuvent réguler à la hausse l'activité enzymatique pertinente pour sa propre conversion39,40, ce qui peut expliquer le soutien partiel de la hypothèse de niveau initial. Pendant ce temps, des enzymes telles que la sulfotransférase/glucuronosyltransférase et la sulfatase/glucuronidase sont responsables de la conjugaison et de la déconjugaison des hormones au cours du développement embryonnaire41. La dynamique des métabolites que nous avons mesurés, cependant, ne peut pas être expliquée par la dynamique de leurs androgènes en amont (c'est-à-dire l'androstènedione et la testostérone) car l'augmentation du premier était inférieure à la diminution du second. En quels composés les androgènes restants sont convertis reste à explorer.

Les voies métaboliques hormonales étudiées dans cet article. Les flèches indiquent le sens de conversion entre deux hormones et les nombres représentent les enzymes nécessaires à la conversion. 1 = HSD17B3, 2 = HSD17B2, 3 = 5β-réductase, 4 = 3α-HSD, 5 = sulfotransférase, 6 = sulfatase, 7 = glucuronosyltransférase, 8 = glucuronidase. Le sulfate d'étiocholanolone et le glucuronide d'étiocholanolone sont tous deux des étiocholanolone conjugués. De même, le sulfate de testostérone et le glucuronide de testostérone sont tous deux de la testostérone conjuguée.

Les différents pourcentages d'androgènes métabolisés et les différents pourcentages de métabolites entre les groupes ont montré que les embryons ont une plasticité dans la métabolisation des androgènes maternels. Fait intéressant, dans les œufs pondus en premier mais pas en deuxième ponte, les pourcentages d'androgènes métabolisés et leurs métabolites inconnus ont augmenté tandis que le pourcentage d'étiocholanolone a diminué par le traitement aux androgènes (tableau supplémentaire 2, Fig. 1A, C supplémentaires), ce qui indique en outre que les embryons de différentes positions dans la séquence de ponte peuvent avoir des stratégies différentes pour métaboliser les androgènes maternels. Pour les conjugués, le traitement aux androgènes a diminué les pourcentages de testostérone conjuguée et d'étiocholanolone conjuguée dans les œufs de première et de deuxième ponte, mais le pourcentage (ainsi que le niveau absolu) de testostérone conjuguée était beaucoup plus élevé que l'étiocholanolone conjugué (Fig. 1B supplémentaire ,D). Une explication possible de cette différence distinctive entre les conjugués est que, contrairement à l'étiocholanolone conjuguée qui ne peut pas être reconvertie en testostérone, la testostérone conjuguée peut être reconvertie en testostérone libre et être impliquée dans le métabolisme des androgènes29,41. Par conséquent, les embryons peuvent avoir une plus grande capacité à conjuguer la testostérone. Ceci est étayé par le fait que dans les œufs développés, la testostérone présente un rapport forme conjuguée sur forme libre beaucoup plus élevé que l'étiocholanolone (environ 10: 1 contre 1: 20, voir Fig. 2), ce qui indique que la testostérone conjuguée est plus susceptible d'agir comme un pool tampon dynamique de testostérone, qui peut ne pas être valable pour l'étiocholanolone.

Le rôle actif de l'embryon dans la gestion des hormones maternelles peut être le résultat évolutif d'un conflit parent-enfant sur l'exposition aux hormones. Comme indiqué dans l'introduction, l'attribution de niveaux élevés d'androgènes par la mère à une progéniture plutôt qu'à l'autre peut être bénéfique pour la forme physique de la mère, mais préjudiciable à l'une ou l'autre de ces progénitures12, selon le contexte tel que la disponibilité de la nourriture32. Il s'agit pourtant d'une spéculation basée sur nos données, la réplication de l'expérience dans de bonnes et de mauvaises conditions alimentaires peut donc être pertinente pour expliquer les conséquences fonctionnelles du métabolisme embryonnaire des androgènes maternels.

Notre étude a montré que le mécanisme de réponse de la progéniture dépendant du contexte est en place et probablement disponible pour être sous sélection. Cependant, le mécanisme par lequel les embryons pourraient traiter les androgènes maternels contre l'intérêt de la mère nécessite davantage d'études sur deux questions importantes. Premièrement, il faut que la progéniture perçoive le contexte pertinent qui est fourni contre l'intérêt de la mère. Pour l'effet dépendant de l'ordre de ponte, il peut s'agir de changements dans la composition des œufs au cours de la séquence de ponte que la mère ne peut pas éviter en raison de la diminution des ressources pendant la ponte, comme chez plusieurs autres espèces aviaires, les œufs à différentes positions de ponte diffèrent à bien des égards, y compris le jaune et la masse d'albumine, et les quantités d'anticorps, de caroténoïdes et de vitamines42,43,44. Pour d'autres indices contextuels tels que la disponibilité de la nourriture, il peut s'agir de la quantité de nutriments dans l'œuf. Un autre signal environnemental possible pourrait être une différence de température d'incubation. Souvent, avant la fin de la couvée, les parents commencent à incuber partiellement les œufs pondus plus tôt pour les maintenir viables avant que l'incubation complète ne commence45. Cependant, dans notre expérience, tous les œufs ont connu le même schéma d'incubation dans l'incubateur, ce facteur peut donc être exclu pour expliquer nos résultats.

Pour l'effet dépendant du niveau initial, les données suggèrent que malgré une allocation accrue d'androgènes maternels, les embryons les convertissent rapidement en métabolites. Cela soulève une deuxième question importante : nous devons en savoir plus sur la fonction biologique de ces métabolites. Il a été suggéré que les formes conjuguées moins polaires des androgènes libres sont nécessaires pour absorber les formes polaires libres de l'environnement vitellin dans la circulation embryonnaire aqueuse, et qu'elles se déconjuguent ensuite dans les tissus cibles de l'embryon46,47 . De plus, l'étiocholanolone peut avoir des effets sur l'érythropoïèse qui pourraient à leur tour favoriser le développement de l'embryon28,48,49,50. De plus, une revue récente a indiqué que l'étiocholanolone peut agir comme un neurostéroïde30. Dans quelle mesure les métabolites sont biologiquement actifs et dans quelle mesure ils diffèrent dans leurs effets affectant le phénotype final doivent faire l'objet d'études plus approfondies. Néanmoins, malgré l'augmentation du taux de conversion des hormones maternelles dans les seconds œufs ou les œufs traités aux hormones, dans plusieurs cas, les œufs avaient encore des niveaux légèrement plus élevés de ces hormones après 3,5 jours d'incubation, bien que la différence initiale entre les œufs avant l'incubation était beaucoup plus grande. . Cela peut suggérer qu'au cours de l'évolution, la mère et la progéniture ont atteint un compromis, expliquant pourquoi les mères allouent encore des niveaux plus élevés d'androgènes aux seconds œufs par rapport aux premiers œufs et cette différence est complètement diminuée par l'embryon. Dans tous les cas, le fort métabolisme précoce indique que les niveaux élevés d'androgènes dans les œufs fraîchement pondus ne fonctionnent pas comme une source d'absorption progressive sur toute la période d'incubation45,47,51.

En conclusion, cette étude suggère que les embryons en développement pourraient être capables de moduler les androgènes maternels d'une manière dépendante du contexte, déjà au début du développement. En plus de fournir des informations fondamentales sur les effets maternels à médiation hormonale, nos résultats pourraient expliquer les incohérences des études d'injection d'androgènes in ovo52, car les résultats peuvent différer selon la séquence des œufs et potentiellement d'autres facteurs contextuels influençant la composition des œufs et/ou les modèles d'incubation. Il montre une nouvelle couche de complexité intrigante dans les effets maternels à médiation hormonale et souligne l'importance de comprendre dans quelle mesure les embryons pourraient réguler et optimiser l'apport maternel, peut-être indépendamment de l'intérêt maternel, bien que cela nécessite des tests beaucoup plus poussés.

Les données sont disponibles sous forme de matériel supplémentaire électronique.

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Nous remercions Gerard Overkamp pour ses instructions sur l'utilisation des incubateurs. Nous remercions également le preneur de soins des animaux Robin Kremer et Saskia Helder de l'animalerie de l'Institut de Groningue pour les sciences de la vie évolutives. Nous déclarons que cette étude est rapportée conformément aux directives ARRIVE.

Cette étude a été financée par la subvention no.190140118 de l'Université de Groningue à Ton Groothuis.

Groningen Institute for Evolutionary Life Sciences, Université de Groningen, Groningen, Pays-Bas

Yuqi Wang, Bernd Riedstra, Bonnie de Vries & Ton Groothuis

Centre médical universitaire de Groningue, Université de Groningue, Groningue, Pays-Bas

Martijn van Faassen, Alle Pranger & Ido Kema

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YW a réalisé l'expérience principale, l'analyse statistique et rédigé la première version du manuscrit. BV a participé à la préparation de la solution hormonale et aux extractions hormonales. IK a contribué à l'organisation et à la supervision MF et AP, qui ont effectué des analyses LC- et GC-MS/MS. YW, BR et TG ont participé et contribué à parts égales à la conception, l'analyse, l'interprétation et l'édition du manuscrit.

Correspondance avec Yuqi Wang.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

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Réimpressions et autorisations

Wang, Y., Riedstra, B., de Vries, B. et al. Plasticité du métabolisme des androgènes maternels chez les embryons aviaires. Sci Rep 13, 8083 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-35340-z

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Reçu : 26 octobre 2022

Accepté : 16 mai 2023

Publié: 18 mai 2023

DOI : https://doi.org/10.1038/s41598-023-35340-z

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